長禄2年(1457年)足利政知によって築かれた。 室町幕府は五代関東公方足利成氏を廃し、新たな関東公方として足利政知(六代将軍足利義教の次男)を下向させたが、鎌倉を破棄して下総国古河へ移り古河公方と呼ばれた足利成氏の抵抗を受け、政知は関東へ入ることができず、伊豆の地に居を定めた。これが堀越御所で、北条時政の館跡にあったとされる。
堀越御所に居を定めた政知は堀越公方と呼ばれ延徳3年(1491年)に没した。 政知没後、茶々丸と潤童子によって家督争いが起こり、足利茶々丸が家督を相続した後も伊豆の内紛は収まらず、明応2年(1493年)駿河国興国寺城主の伊勢宗瑞(北条早雲)が堀越え御所を急襲して茶々丸は自刃、わずか二代で堀越公方は滅亡した。
堀越御所は狩野川に面した守山の北麓に築かれていたと云われる。 現在は「伝堀越御所」として国指定史跡になり、発掘調査などが行われているようであるが、今は更地で史跡を示す案内板が設置されている程度である。 この付近には願成就院や北条時政の墓、北条氏邸跡(円成寺跡)、北条政子産湯の井戸など北条氏所縁の史跡が多く残る。