築城年代は定かではない。国府城主三浦新介(国府内膳)の支城であったという。
慶長5年(1600年)関ヶ原合戦で東軍に属した鳥羽城主九鬼守隆の父九鬼嘉隆は隠居の身であったが、西軍に属して鳥羽城を奪取し立て籠った。守隆は徳川家康より鳥羽城攻めを命じられると廃城となっていた畔乗城を修築して入城した。嘉隆は鳥羽城を戦場とすることを望まず、田城城に籠り守隆と戦ったが、西軍の敗報を聞いて和具の洞仙庵に入った。
畔乗城は安乗崎灯台のある岬の付け根の丘陵に築かれていたといい、現在は安乗神社が祀られている。神社と東の民家の間に土塁状のものが残っているとされるが、確認できなかった。