周防国分寺の創建年代はわかっていないが、「続日本紀」に周防国分寺の名前が出てくることから天平勝宝8年(756年)以前の建立である。

現在の国分寺は真言宗で御本尊は薬師如来である。現在の金堂は国指定重要文化財で、七代萩藩主毛利重就によって天明8年(1788年)頃に完成した。この金堂が、旧周防国分寺の金堂跡に建っている。仁王門は県指定重要文化財で、文禄5年(1596年)初代萩藩主毛利輝元によって再建されたものである。