築城年代は定かではない。大別当城とともに新田義貞の武将江田兵部大輔によって攻略された。

菩提寺城は現在の菩提寺周辺に築かれていたとみられている。 菩提寺の横にある那岐山青少年研修センターの建設時に発掘調査が行われ、室町時代の掘立柱建物などが確認され、これが菩提寺城のものとみられている。

菩提寺は南北朝時代の康安元年(1361年)に伯耆守護の山名時氏によって焼打ちされ、灰燼に帰したという。