築城年代は定かではないが仁科氏によって築かれたと云われる。 仁科氏が最初に居住したのがこの館之内館といわれ、その後、鎌倉時代後期頃に天正寺館へ移ったと考えられている。 仁科氏については天正寺館を参照。

館之内館は高瀬川東岸の段丘の上に築かれていた。現在の館之内公民館の東側一帯が館の中心部であったと云われる。現在この公民館前に「仁科氏館之内居館跡」の碑と簡単な説明書きの案内板が設置されている。