築城年代は定かではないが大井光忠によって築かれた鍋蓋城が始まりとされる。 天文23年(1554年)武田信玄によって小諸城は改修されるが天正10年(1582年)武田氏が滅亡すると織田氏の部将滝川一益の所領となり道家正栄が城主となる。しかし同年織田信長が本能寺の変で倒れると一益は伊勢へ逃れ、北条氏は上野国より信濃国へ侵攻し、重臣大導寺政繁を小諸城に置いて佐久の押えとし、旧武田領をめぐって徳川家康と争ったが、武田の旧臣で徳川へ逃れてた依田信蕃が北条氏の糧道を断って徳川氏と北条氏は和議を結んだ。信蕃はその後も佐久平定の為、諸城を攻め落としたが岩尾城攻めで討死、信蕃の子康国に松平を名乗らせ小諸城主とした。

天正18年(1590年)豊臣秀吉による小田原征伐で松平康国は上野国石倉城攻めで没し、弟康勝が家督を継いで小田原征伐の後、上野国藤岡三万石を領して転封となった。 かわって小田原征伐で功があった仙石秀久が五万石で大名に復帰し、近世城郭として大改修した。

城は千曲川の河岸段丘に築かれており、千曲川に面した断崖を背に本丸、二の丸、三の丸と東に向かって連なっている。

現在本丸は懐古園となっており、初期に三重櫓が建っていたという天守台や石垣が残っている。懐古園の入口の門となっている三之門の他、大手門公園に近年まで民家に移築されていた大手門が門として復元されて残っている。