築城年代は定かではないが永禄年間(1557年〜1570年)頃に一向一揆衆によって築かれたと云われる。 小浜御坊亳摂寺を中核とする寺内町が大堀川と南北東の三方に門を設けて城郭化したものである。

天正6年(1578年)有岡城の荒木村重が織田信長に叛くと、信長方の武将が小浜城に置かれたという。

江戸時代には有馬街道の小浜宿として栄え、今でも古い町並みが残っている。

小浜御坊亳摂寺を中心とした寺内町付近は周囲よりやや高い丘にあり、東側を除いた三方が大堀川によって守られている。 門あとは西側を除く三方にあり、門跡には愛宕宮がそれぞれ奉られている。