文明3年(1471年)本願寺蓮如によって開かれた。 比叡山延暦寺など迫害から逃れた蓮如が北陸の布教の拠点として開山したのが吉崎御坊である。

開山以後、各地から信者が集まり急速に寺町が形成されたが、加賀国守護冨樫政親と一向門徒が対立することとなって、文明7年(1476年)蓮如は吉崎御坊をあとにした。永正3年(1506年)越前国の一向一揆は越前国守護朝倉氏によって加賀国へ追われ、吉崎御坊は廃寺となった。

吉崎御坊は越前と加賀との国境に位置する。吉崎御坊は丘陵の上にあったが、現在は公園となって蓮如上人の像が建っている。