詳細不明。伝承によれば南北朝時代の築城で直峰城主風間信濃守信照の家臣本田(杢田)主膳が城主であったと伝えられる。

虫川城は直峰城の北方にあり、霧ヶ岳から西へ派生した尾根の先端頂部に築かれ、保倉川に細野川が合流する地点の東に位置する。

西の先端部を「馬場」と呼び、その上に「根小屋」がある。北西に延びた丘陵には階段状に削平地が連なり山腹に一番広い「二の丸」の標柱の建つ曲輪がある。山頂の主郭は西端に櫓台状の高まりがある他、南端もやや高く、北よりに塚のような地形が残る。

城山の南側にある白山神社境内には樹齢1000年とも云われる「虫川の大杉」があり国の指定天然記念物に指定されている。

国道253号線虫川交差点を南へ入り県道43号線を少し南下した所に「虫川の大杉」と「虫川城」への道標が出ている。