築城年代は定かではない。「筑前国続風土記」には建久5年(1194年)宇都宮上野介重業が築いたとある。
鎌倉時代に筑前国遠賀郡を賜った下野国宇都宮氏の一族宇都宮左衛門尉家政が下向して山鹿城を築き、その一族が花尾城を築いて麻生氏を名乗ったとされる。
麻生氏はその後筑前国守護となった大内氏に属していたが、文明10年(1478年)麻生家春が没すると、山口に出仕していた麻生上総守と嫡子で花尾城にいた麻生遠江守家延との間で家督相続争いが起こり、大内正弘は軍勢を派遣して花尾城を攻めると、家延は和睦開城して、岡ノ荘に所領を与えられ岡城に移った。
その後は大内氏直属の城として天文7年(1538年)には大石兵庫助が城督として在城している。天文20年(1551年)大内義隆が陶晴賢に討たれると、相良武任が籠もっていた花尾城も陶氏に攻められ落城、武任は自刃した。
永禄2年(1559年)には麻生隆実が花尾城にいたが、永禄2年(1559年)大友氏が門司城を攻めた際に落城した。しかし、永禄4年(1561年)毛利氏が花尾城を攻略し再び麻生隆実が城主となった。
永禄7年(1564年)毛利氏と大友氏が和議を結ぶと花尾城などの諸城は大友氏に属することとなる。永禄11年(1568年)毛利氏が立花城を攻めた際、麻生隆実は毛利の軍勢を花尾城に入れ毛利方となったが永禄12年(1569年)毛利氏が立花城より撤退したことにより、隆実は花尾城を退き山鹿城に入った。